Estrés psicológico en los animales salvajes

Este texto es parte de una serie que analiza la situación de los animales que viven en el mundo salvaje. Para ver más textos sobre las formas en que los animales sufren y mueren en la naturaleza, es posible visitar nuestra página principal sobre la situación de los animales en el mundo salvaje. Para más información sobre cómo podemos ayudar a los animales, ver nuestra sección sobre qué podemos hacer para ayudar a los animales en la naturaleza.

Normalmente se define estrés como la respuesta fisiológica a un estímulo (un factor estresante) que se percibe como amenazante o nocivo, por lo general “producido por una presión ambiental o psicológica excesiva”.1 Entre otros efectos dañinos para la salud, provoca la acumulación de adrenalina y cortisol, que conlleva un incremento del ritmo cardíaco y de la presión arterial, y una interrupción del sistema inmunológico. Puede dar lugar a arritmias o ataques cardíacos letales.2

Si bien se han estudiado los efectos del estrés en animales domésticos,3 existen menos estudios en el caso de los animales en el mundo salvaje. La intensidad y cantidad de factores estresantes que afectan a estos últimos se ha subestimado en la investigación científica, excepto en lo relativo a los efectos de la cautividad sobre los animales salvajes. Estos tienen que enfrentarse a diario a circunstancias muy adversas que les resultan estresantes: daños físicos, enfermedades, escasez de comida, conflictos con otros animales de su especie o manada, y muda,4 entre otras circunstancias. A continuación analizaremos el estrés en relación con la depredación y la vida social.

El estrés provocado por depredadores parece surgir por dos causas principales. La primera, debido a la situación que supone la actividad depredadora en sí, en la que los animales se enfrentan a la horrible experiencia de huir o luchar. La confrontación puede ser tan intensa que la presa muera de estrés.5 Hay ratas salvajes que han muerto por ataques cardíacos tras obligarlas a escuchar una grabación de una lucha entre un gato y una rata.6 Los carboneros cabecinegros obligados a escuchar a un depredador mostraron a largo plazo respuestas similares al síndrome de estrés postraumático.7

La segunda, el estrés de los animales terrestres y acuáticos parece derivarse de manera indirecta de la decisión de evitar a los depredadores, es decir, una situación en la cual la presa es obligada a elegir entre buscar menos alimentos o exponerse a los depredadores.8 Ambas alternativas tienen un alto coste, e implican un alto nivel de estrés, pero los animales reducen a menudo la posibilidad de ser atrapados decidiendo comer menos. Tienden a esconderse en lugares donde la comida escasea, pero la presencia de depredadores es menos probable. En esta situación es probable que la falta de alimento y agua desencadene un estrés adicional. Por lo tanto, la depredación no es solamente un factor estresante directo, sino también una causa indirecta de estrés debido a las estrategias que los animales siguen para evitarla. Esto muestra cómo el riesgo de depredación implica un sufrimiento continuo para muchos animales salvajes.

El sufrimiento de los animales en el mundo salvaje a menudo empeora por ciertas intervenciones humanas que se llevan a cabo con fines conservacionistas. El ejemplo más relevante es la reintroducción de depredadores en ecosistemas donde ya se habían extinguido. Esta forma de intervenir en la cadena trófica se usa normalmente en programas de restauración que tienen por objeto la reconstrucción de algunos aspectos de un ecosistema, como la preservación de una especie amenazada. Se hace a veces mediante la identificación de animales cuyas actividades modifican de alguna manera un ecosistema (por ejemplo, poblaciones de ciervos que pastan “en exceso” algunas especies de plantas) y la reintroducción de antiguos depredadores de los animales (por ejemplo, lobos), con la intención de evitar que los primeros consuman determinados alimentos. Los resultados esperados son: (1) los lobos reducen el tamaño de su población al devorarlos, y (2) un impacto incluso mayor cuando las poblaciones de ciervos dejan de pastar por el miedo a ser devorados por lobos. En lugar de pastar con libertad en espacios abiertos, se esconden en lugares donde los lobos no puedan verlos con facilidad, y comen otras plantas, menos nutritivas, y de manera menos abundante. La dinámica biológica resultante ha sido denominada “ecología del miedo”.

Uno de los casos más conocidos de reintroducción de lobos tuvo lugar en el parque de Yellowstone (Estados Unidos). Como hemos visto, el estrés provocado por depredadores puede ser una causa extrema de sufrimiento para los animales salvajes, tanto de manera directa como indirecta. Además de vivir en un permanente “paisaje del miedo”, estos animales también sufren escasez de comida y, a menudo, mueren debido a problemas relacionados, como enfermedades y heridas producidas por la desnutrición. Se calcula que, desde la reintroducción de lobos, la población de ciervos en Yellowstone se ha reducido a la mitad con respecto al número original.9

 

Nuevos ambientes

Los animales pueden estresarse cuando son obligados a ir a una nueva zona. Pueden tener que desplazarse debido a condiciones climáticas severas, falta de alimento, incendios y desastres naturales. Para muchos animales puede llevar generaciones el conocer un nuevo ambiente, y transmitir el conocimiento a las generaciones más jóvenes. Mientras se ajustan a la nueva situación, pueden enfrentarse a la falta de alimento, y al estrés de intentar aprender a vivir y encontrar alimento en entornos desconocidos.

 

Sonidos aterradores

Los animales, en especial los animales jóvenes que todavía no conocen el ambiente, pueden asustarse por sonidos fuertes y desconocidos realizados por otros animales, tormentas que se aproximan, aviones o drones.10 A muchos animales les afectan los sonidos realizados de manera intencionada por otros para provocarles miedo, y ahuyentarles de la comida o las parejas.

Algunas aves imitan de manera intencionada las llamadas de alerta de otras aves para engañar. Los drongos ahorquillados pueden imitir una gran variedad de llamadas de alerta, no solamente de otras aves, sino también de algunos mamíferos como suricatas. En respuesta a las alertas, los animales huyen de las provisiones de comida, y los drongos se abalanzan para comer los alimentos abandonados. Esto puede provocar a las víctimas de las falsas alarmas no solamente estrés por la respuesta a un peligro inexistente, sino también por la pérdida de comida. Tienen que encontrar nuevo alimento, lo cual puede resultar arriesgado y estresante. Las víctimas de este engaño reducen la respuesta a las falsas alarmas repetidas, pero los drongos consiguen que sigan actuando con miedo al variar el tipo de llamadas de alerta. Algunas aves siguen viviendo con drongos incluso después de comprender en apariencia los trucos de estos. Pueden tolerar el estrés adicional porque las llamadas de los drongos que son genuinas frente a depredadores les suponen cierta protección.11

Los primates también usan este tipo de engaños. Por ejemplo, los monos maiceros de estatus más bajo realizan llamadas de falsa alarma cuando los monos de mayor estatus están comiendo, en lo que parece ser un intento de comer sin ser intimidados o atacados. Utilizan estas llamadas más a menudo cuando hay un alimento sobre el cual existe una gran disputa, como plátanos, que está siendo monopolizado por monos más dominantes.12

Resulta habitual para los machos proteger a las hembras después del apareamiento. Se ha observado este comportamiento en varios animales: grillos, urracas, babuinos… Algunos animales, como las ardillas y las golondrinas, utilizan llamadas de falsa alarma tras aparearse para ahuyentan a competidores potenciales, o evitar que sus parejas se marchen.13

 

El estrés de los animales sociales

Vivir en grupos sociales implica ciertos costes para los animales, principalmente debido a los conflictos sociales y la competición. Muchas especies de animales que son sociales y subsociales (como los grillos y las langostas) tienen jerarquías dominantes.14 Aunque una gran lucha por la posición es de carácter ritualizado, hay otra que involucra violencia o acoso reales. El estatus social de cada animal en la jerarquía influye de manera determinante en su nivel de bienestar, en particular en lo relativo a las enfermedades relacionadas con el estrés.15 Se ha documentado de manera extensa que, por ejemplo, la subordinación social constituye un factor estresante en diferentes especies sociales, como primates,16 roedores17 y peces.18 En los animales de bajo rango de estas especies sociales se han observado con frecuencia respuestas depresivas y una reducción de las oportunidades de reproducción.19

En algunos casos los animales son evitados por sus grupos,20 o excluidos de estos.21 Un animal puede ser expulsado por comportamiento antisocial, por ser visto como una amenaza al macho o a la hembra dominante, o por ser considerado perjudicial o inútil para el grupo por enfermedad o debilidad. Cuando la comida u otros recursos escasean, los animales más agresivos pueden obligar a otros a abandonar el grupo. Los animales expulsados tendrán un mayor riesgo de ser víctimas de la depredación y la inanición, y pueden sufrir un estrés adicional por la falta de interacción social.

Otros animales subordinados pueden enfrentarse a frecuentes amenazas e intimidaciones para seguir formando parte del grupo. Las causas habituales de intimidación se relacionan con el acceso a alimento y con la competencia sexual, que a menudo se dan a la vez debido a que la reproducción exige mayor energía. Los machos dominantes podrían atacar o amenazar a otros machos que intentan aparearse, y matar a las crías de otros padres, causando aflicción a las madres, que son luego obligadas a aparearse con ellos. Es posible conocer más sobre esto en nuestras páginas sobre conflictos intraespecíficos y coerción sexual.

Las hembras subordinadas pueden enfrentarse a constantes amenazas y privaciones en grupos matrilineales, donde las hembras dominantes utilizan la agresión y la intimidación para limitar el acceso de las subordinadas a las posibilidades de apareamiento y comida.22 Las crías de las hembras subordinadas también podrían ser matadas por la hembra dominante. Pueden obligar a las subordinadas a servirlas, en especial para promover su éxito reproductivo. Esto es habitual en suricatas. Las madres con crías que fueron matadas deben ayudar a las crías de las hembras dominantes, o ser expulsadas de la colonia, y enfrentarse a los peligros de intentar sobrevivir por sí solas.23

El estrés debido a los efectos adversos de la separación materna se ha estudiado en diversas especies sociales. La separación materna puede ser muy negativa tanto para la madre como para la cría, y tiene una influencia duradera en la fisiología y el comportamiento. Después de la separación, la madre en general responde reduciendo su actividad, moviéndose con el cuerpo encorvado, y exhibiendo otros síntomas inducidos por el estresante suceso.24 Las crías separadas de sus madres muestran un aumento de la sensibilidad al estrés durante su vidas, y mayor riesgo de enfermedades. Esto se ha observado especialmente en roedores y primates,25 aunque otras especies sociales son también propensas a experimentar los mismos efectos. Los animales que reciben cuidados parentales al ser jóvenes, pero tienen vidas solitarias como adultos, pueden sufrir también efectos a largo plazo debido a la separación materna.26


Progenitores de pingüino respondiendo a la muerte de su cría

Además de los efectos de la separación materna, existen casos documentados de elefantes, cetáceos, perros, aves y otros animales27 que muestran comportamientos de aflicción tras la pérdida de familiares o amigos.


Elefantes respondiendo a la muerte de una matriarca


Procesión funeral por una cría de elefante


Animales lloran la pérdida de familiares y amigos

En el caso de mamíferos, aves y artrópodos, existen evidencias de animales que muestran síntomas similares al síndrome de estrés postraumático en respuesta a acontecimientos estresantes, problemas de ansiedad y estado de ánimo, y expansión de un estado de ánimo negativo dentro de grupos sociales.28 En algunas especies, como conejos y ardillas, vivir en un estado de estrés crónico parece ser una respuesta adaptativa a las amenazas ambientales.29

El estrés psicológico, ya sea puntual o crónico, afecta de manera negativa al bienestar de los animales. En ocasiones es adaptativo, y mejora la capacidad del animal para sobrevivir a expensas del bienestar psicológico. En otros casos puede afectar a la capacidad de un animal de actuar, e incrementar el riesgo de amenazas a la salud y la seguridad. Aunque se encuentra menos extendido que otras fuentes de sufrimiento, puede debilitar y amenazar la vida de quienes lo sufren.


Lecturas recomendadas

Archer, J. E. & Blackman, D. E. (1971) “Prenatal psychological stress and offspring behavior in rats and mice”, Developmental Psychobiology, 4, pp. 193-248.

Biondi, M. & Zannino, L.-G. (1997) “Psychological stress, neuroimmunomodulation, and susceptibility to infectious diseases in animals and man: A review”, Psychotherapy and Psychosomatics, 66, pp. 3-26.

Blanchard, R. J.; Nikulina, J. N.; Sakai, R. R.; McKittrick, C. ; McEwen, B. & Blanchard, D. C. (1998) “Behavioral and endocrine change following chronic predatory stress”, Physiology & Behavior, 63, pp. 561-569.

Boonstra, R.; Hik, D.; Singleton, G. R. & Tinnikov, A. (1998) “The impact of predator-induced stress on the snowshoe hare cycle”, Ecological Monographs, 68, pp. 371-394.

Caso, J. R.; Leza, J. C. & Menchen, L. (2008) “The effects of physical and psychological stress on the gastrointestinal tract: Lessons from animal models”, Current Molecular Medicine, 8, pp. 299-312.

de Catanzaro, D. (1988) “Effect of predator exposure upon early pregnancy in mice”, Physiology & Behavior, 43, pp. 691-696.

Cohen, S.; Line, S.; Manuck, S. B.; Rabin, B. S.; Heise, E. R. & Kaplan, J. R. (1997) “Chronic social stress, social status, and susceptibility to upper respiratory infections in nonhuman primates”, Psychosomatic Medicine, 59, pp. 213-221.

Creel, S.; Winnie, J. A., Jr. & Christianson, D. (2007) “Predation risk affects reproductive physiology and demography of elk”, Science, 315, pp. 960.

Creel, S.; Winnie, J. A., Jr. & Christianson, D. (2009) “Glucocorticoid stress hormones and the effect of predation risk on elk reproduction”, Proceedings of the National Academy of Sciences of the USA, 106, pp. 12388-12393 [referencia: 8 de marzo de 2013].

Dwyer, C. M. (2004) “How has the risk of predation shaped the behavioural responses of sheep to fear and distress?”, Animal Welfare, 13, pp. 269-281.

Engh, A. L.; Beehner, J. C.; Bergman, T. J.; Whitten, P. L.; Hoffmeier, R. R.; Seyfarth, R. M. & Cheney, D. L. (2006) “Behavioural and hormonal responses to predation in female chacma baboons (Papio hamadryas ursinus)”, Proceedings of the Royal Society of Biological Sciences, 273, pp. 707-712.

Figueiredo, Helmer F.; Bodie, Bryan L.; Tauchi, Miyuki; Dolgas, C. Mark & Herman, James P. (2003) “Stress integration after acute and chronic predator stress: Differential activation of central stress circuitry and sensitization of the hypothalamo-pituitary-adrenocortical axis”, Endocrinology, 44, pp. 5249-5258.

Fossat, P.; Bacqué-Cazenave, J.; de Deuerwaerdère, P.; Delbecque, J.-P. & Cattaert, D. (2014) “Anxiety-like behavior in crayfish is controlled by serotonin”, Science, 344, pp. 1293-1297.

Galhardo, L. & Oliveira, R. F. (2009) “Psychological stress and welfare in fish”, Annual Review of Biomedical Sciences, 11, pp. 1-20.

Kagawa, N. & Mugiya, Y. (2000) “Exposure of goldfish (Carassius auratus) to bluegills (Lepomis macrochirus) enhances expression of stress protein 70 mRNA in the brains and increases plasma cortisol levels”, Zoological Science, 17, pp. 1061-1066 [referencia: 2 de abril 2014].

Lazar, N. L.; Neufeld, R. W. J. & Cain, D. P. (2011) “Contribution of nonprimate animal models in understanding the etiology of schizophrenia”, Journal of Psychiatry & Neuroscience, 36, pp. E5-E29 [referencia: 12 de junio de 2014].

Lima, S. L. (1998) “Stress and decision making under the risk of predation: Recent developments from behavioral, reproductive, and ecological perspectives”, Advances in the Study of Behavior, 27, pp. 215-290.

Love, O. P.; McGowan, P. O. & Sheriff, M. J. (2012) “Maternal adversity and ecological stressors in natural populations: the role of stress axis programming in individuals, with implications for populations and communities”, Functional Ecology, 27, pp. 81-92.

Martin, T. E. (2011) “The cost of fear”, Science, 334, pp. 1353-1354.

Mashoodh, R.; Sinal, C. J. & Perrot-Sinal, T. S. (2009) “Predation threat exerts specific effects on rat maternal behaviour and anxiety-related behaviour of male and female offspring”, Physiology & Behavior, 96, pp. 693-702.

McGrady, A. V. (1984) “Effects of psychological stress on male reproduction: A review”, Systems Biology in Reproductive Medicine, 13, pp. 1-7.

Norrdahl, K. & Korpimäki, E. (1998) “Does mobility or sex of voles affect risk of predation by mammalian predators?”, Ecology, 79, pp. 226-232.

Ottenweller, J. E. (2007) “Animal models (non-primate) for human stress”, en Fink, G. (ed.) Encyclopedia of stress, 2nd ed., Amsterdam: Academic Press, pp. 190-195.

Sheriff, M. J.; Krebs, C. J. & Boonstra, R. (2010) “The ghosts of predators past: population cycles and the role of maternal programming under fluctuating predation risk”, Ecology, 91, pp. 2983-2994.

Zanette, Liana Y.; White, Aija F.; Allen, Marek C. & Clinchy, M. (2011) “Perceived predation risk reduces the number of offspring songbirds produce per year”, Science, 334, pp. 1398-1401.


Notas

1 Allaby, M. (ed.) (1999) Oxford dictionary of zoology, Oxford: Oxford University Press.

2 Alkema, M. (2019) “How stress can weaken defenses: How the ‘fight-or-flight’ response impairs cellular defense mechanisms”, ScienceDaily, 9 September [referencia: 24 de septiembre de 2019]. Aydinonat, D.; Penn, D. J.; Smith, S.; Moodley, Y.; Hoelzl, F.; Knauer, F. & Schwarzenberger, F. (2014) “Social isolation shortens telomeres in African Grey Parrots (Psittacus erithacus erithacus)”, 9 (4) [referencia: 26 de septiembre de 2019]. Heimbürge, S.; Kanitz, E. & Otten, W. (2019) “The use of hair cortisol for the assessment of stress in animals”, General and Comparative Endocrinology, 270, pp. 10-17. Bayazit, V. (2009) “Evaluation of cortisol and stress in captive animals”, Australian Journal of Basic and Applied Sciences, 3, pp. 1022-1031 [referencia: 24 de septiembre de 2019]. Richter, V. & Freegard, C. (2009) First aid for animals, Canberra: Department of Environment and Conservation [referencia: 24 de septiembre de 2019].

3 Ver, por ejemplo: Wiepkema, P. R. & van Adrichem, P. W. M. (eds.) (1987) Biology of stress in farm animals: An integrative approach, Hinglaw: Kluwer Academic; Moberg, G. P. & Mench, J. A. (2000) The biology of animal stress: Basic principles and implications for animal welfare, New York: Cabi; Broom, D. M. & Johnson, K. G. (1993) Stress and animal welfare, Dordrecht: Kluwer Academic; Dantzer, R. & Mormède, P. (1983) “Stress in farm animals: A need for reevaluation”, Journal of Animal Science, 57, pp. 6-18; Bethell, E. J. (2015) “A ‘how-to’ guide for designing judgment bias studies to assess captive animal welfare”, Journal of Applied Animal Welfare Science, 18 (sup. 1), pp. S18-S42.

Algunos ejemplos de estudios sobre los efectos del estrés en invertebrados, incluyendo ansiedad durante la muda, aislamiento social como causa de estrés y agresión en arañas, y pesimismo en abejas sujetas a estrés, son los siguientes: Bacqué-Cazenave, J.; Berthomieu, M.; Cattaert, D.; Fossat, P.; Delbecque, J. P. (2019) “Do arthropods feel anxious during molts?”, Journal of Experimental Biology, 222 [referencia: 24 de septiembre de 2019]; Chiara, V.; Portugal, F. R. & Jeanson, R. (2019) “Social intolerance is a consequence, not a cause, of dispersal in spiders”, PLOS Biology, 17 (7) [referencia: 22 de noviembre de 2019]; Mendl, M.; Paul, E. S. & Chittka, L. (2011) “Animal behaviour: Emotion in invertebrates?”, Current Biology, 21, pp. R463-R465 [referencia: 24 de septiembre de 2019].

4 Bacqué-Cazenave, J.; Berthomieu, B.; Cattaert , D.; Fossat , P. & Delbecque, J. P. (2019) “Do arthropods feel anxious during molts?”, op. cit.

5 McCauley, S.; Rowe, J. L. & Fortin, M.-J. (2011) “The deadly effects of ‘nonlethal’ predators”, Ecology, 92, pp. 2043-2048.

6 Gregory, N. G. (2004) Physiology and behaviour of animal suffering, Oxford: Blackwell Science, p. 18.

7 Zanette, L. Y; Hobbs, E. C.; Witterick, L. E.; MacDougall-Shackleton, S. A. & Clinchy, M. (2019) “Predator-induced fear causes PTSD-like changes in the brains and behaviour of wild animals”, Scientific Reports, 9 [referencia: 24 de septiembre de 2019].

8 Cherry, M. J.; Warren, R. J. & Conner, L. M. (2019) “Fire‐mediated foraging tradeoffs in white‐tailed deer”, Ecosphere, 8 (4) [referencia: 9 de septiembre de 2019]. Clinchy, M.; Zanette, L.; Boonstra, R.; Wingfield, J. C. & Smith, J. N. (2004) “Balancing food and predator pressure induces chronic stress in songbirds”, Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 271, pp. 2473-2479 [referencia: 5 de enero de 2013]. Preisser, E. L.; Bolnick, D. I. & Benard, M. F. (2005) “Scared to death? The effects of intimidation and consumption in predator–prey interactions”, Ecological Society of America, 86, pp. 501-509.

9 Horta, O. (2010) “The ethics of the ecology of fear against the nonspeciesist paradigm: A shift in the aims of intervention in nature”, Between the Species, 13 (10) [referencia: 17 de enero de 2013].

10 Wegdell, F.; Hammerschmidt, K. & Fischer, J. (2019) “Conserved alarm calls but rapid auditory learning in monkey responses to novel flying objects”, Nature Ecology & Evolution, 3, pp. 1039–1042.

11 Flower, T. P.; Gribble, M. & Ridley, A. R. (2014) “Deception by flexible alarm mimicry in an African Bird”, Science, 344, pp. 513-516.

12 Wheeler, B. C. (2009) “Monkeys crying wolf? Tufted capuchin monkeys use anti-predator calls to usurp resources from conspecifics”, Proceedings of the Royal Society B: Biological sciences, 276, pp. 3013-3018.

13 Tamura, N. (1995) “Postcopulatory mate guarding by vocalization in the Formosan squirrel”, Behavioral Ecology and Sociobiology, 36, pp. 377-386. Møller, A. P. (1990) “Deceptive use of alarm calls by male swallows, Hirundo rustica: a new paternity guard”, 1, pp. 1-6.

14 Sobre jerarquías de dominación en grillos, ver Rudin, F. S.; Tomkins, J. L. & Simmons, L. W. (2017) “Changes in dominance status erode personality and behavioral syndromes”, Behavioral Ecology, 28, pp. 270-279 [referencia: 26 de septiembre de 2019].

Existen también jerarquías de dominación en algunos animales subsociales y solitarios, como las langostas y los pulpos, especialmente por el refugio, el territorio y el alimento. Ver al respecto Cigliano, J. (1993) “Dominance hierarchies in octopuses: Serotonin”, Animal Behaviour, 46, pp. 677-684 [referencia: 26 de septiembre de 2019]; Cigliano, J. (1991) “Dominance and den use in Octopus bimaculoides”, Animal Behaviour, 46, pp. 677-684 [referencia: 16 de diciembre de 2019]; Sato, D. & Nagayama, T. (2012) “Development of agonistic encounters in dominance hierarchy formation in juvenile crayfish”, Journal of Experimental Biology, 215, pp. 1210-1217 [referencia: 20 de diciembre de 2020]; Huber, R.; Smith, K.; Delago, A.; Isaksson, K. & Kravitz, E. A. (1997) “Serotonin and aggressive motivation in crustaceans: Altering the decision to retreat”, Proceedings of the National Academy of Science of the United States of America, 94, pp. 5939-5942 [referencia: 25 de septiembre de 2019]; Sbragaglia, V.; Leiva, D.; Arias, A.; García, J. A.; Aguzzi, J. & Breithaupt, T. (2017) “Fighting over burrows: The emergence of dominance hierarchies in the Norway lobster (Nephrops norvegicus)”, Journal of Experimental Biology, 220, pp. 4624-4633 [referencia: 26 de septiembre de 2019].

15 Sapolsky, R. M. (2004) “Social status and health in humans and other animals”, Annual Review of Anthropology, 33, pp. 393-418 [referencia: 23 de septiembre de 2013].

16 Abbott, D. H; Keverne, E. B.; Bercovitch, F. B.; Shively, C. A.; Mendoza, S. P.; Saltzman, W.; Snowdon, C. T.; Ziegler, T. E.; Banjevic, M.; Garland, T., Jr. & Sapolsky, R. M. (2003) “Are subordinates always stressed? A comparative analysis of rank differences in cortisol levels among primates”, Hormones and Behavior, 43, pp. 67-82. Shiverly, C. A.; Laber-Laird, K. & Anton, R. F. (1997) “Behavior and physiology of social stress and depression in female cynomolgus monkeys”, Biological Psychiatry, 41, pp. 871-882.

17 Koolhas, J. M.; de Boer, S. F.; de Rutter, A. J.; Meerlo, P. & Sgoifo A. (1997) “Social stress in rats and mice”, Acta Physiologica Scandinavica. Supplementum, 640, pp. 69-72. Koolhas, J. M.; de Boer, S. F.; Meerlo P.; Strubbe, J. H. & Bohus, B. (1997) “The temporal dynamics of the stress response”, Neuroscience and Biobehavioral Reviews, 21, pp. 775-782.

18 Bacqué-Cazenave, J.; Cattaert, D.; Delbecque, J.-P. & Fossat, P. (2017) “Social harassment induces anxiety-like behaviour in crayfish”, Scientific Reports, 7 [referencia: 25 de septiembre de 2019]. Fox, H. E.; White, S. A.; Kao, M. H. & Russell, D. F. (1997) “Stress and dominance in a social fish”, The Journal of Neuroscience, 17, pp. 6463-6469 [referencia: 20 de diciembre de 2019].

19 Sapolsky, R. M. (2005) “The influence of social hierarchy on primate health”, Science, 308, pp. 648-652.

20 Castro, J. (2013) “Monkeys shun selfish others”, Live Science, March 05 [referencia: 26 de septiembre de 2019]. Massen, J. J. M.; Ritter, C. & Bugnyar, T. (2015) “Tolerance and reward equity predict cooperation in ravens (Corvus corax)”, Scientific Reports, 5 [referencia: 26 de septiembre de 2019].

21 Thompson, F. J.; Cant, M. A.; Marshall, H. H.; Vitikainen, E. I. K.; Sanderson, J. L.; Nichols, H. J.; Gilchrist, J. S.; Bell, M. B. V.; Young, A. J.; Hodge, S. J. & Johnstone, R. A. (2017) “Explaining negative kin discrimination in a cooperative mammal society”, Proceedings on the National Academy of Sciences, 114, pp. 5207-5212 [referencia: 26 de septiembre de 2019].

22 Clutton-Brock, T. H. & Huchard, E. (2013) Journal of Zoology, Social competition and its consequences in female mammals”, 289, pp. 151-171 [referencia: 26 de septiembre de 2019].

23 MacLeod, K. J.; Nielsen, J. F. & Clutton-Brock, T. H. (2013) “Factors predicting the frequency, likelihood and duration of allonursing in the cooperatively breeding meerkat”, Animal Behaviour, 86, pp. 1059-1067. Stephens, P. A.; Russell, A. F.; Young, A. J.; Sutherland, W. J. & Clutton-Brock, T. H. (2015) “Dispersal, eviction, and conflict in meerkats (Suricata suricatta): An evolutionarily stable strategy model”, American Naturalist, 165, pp. 120-135.

24 Hennessy, M. B.; Deak, T. & Schiml-Webb, P. A. (2001) “Stress-induced sickness behaviors: An alternative hypothesis for responses during maternal separation”, Developmental Psychobiology, 39, pp. 76-83.

25 Pryce, C. R.; Rüedi-Bettschen, D.; Dettling, A. C. & Feldon, J. (2002) “Early life stress: Long-term physiological impact in rodents and primates”, News in Physiological Sciences, 17, pp. 150-155. Vetulani, J. (2013) “Early maternal separation: A rodent model of depression and a prevailing human condition”, Pharmacological Reports, 65, pp. 1451-1461;

26 Patoka, J.; Kalous, L. & Bartoš, L. (2019) “Early ontogeny social deprivation modifies future agonistic behaviour in crayfish”, Scientific Reports, 9 [referencia: 8 de enero de 2019].

27 Yeoman, B. (2018) “When animals grieve”, The National Wildlife Federation, Jan 30 [referencia: 25 de septiembre de 2019]. Plotnik, J. M. & de Waal, F. B. M. (2014) “Asian elephants (Elephas maximus) reassure others in distress”, PeerJ, 2 [referencia: 3 de diciembre de 2019].

28 Noguera, J. C.; Kim, S.-J. & Velando, A (2017) “Family-transmitted stress in a wild bird”, Proceedings on the National Academy of Sciences of the United States of America, 114, pp. 6794-6799 [referencia: 18 de diciembre de 2019]. Adriaense, J. E. C.; Martin, J. S.; Schiestl, M.; Lamm, C. & Bugnyar, T. (2019) “Negative emotional contagion and cognitive bias in common ravens (Corvus corax)”, Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America, 116, pp. 11547-11552 [referencia: 26 de septiembre de 2019]. Bekoff, M. (2011) “Grief, mourning, and broken hearted animals,” Psychology Today, 26 November [referencia: 24 de septiembre de 2019]. Chiara, V.; Portugal, F. R. & Jeanson, R. (2019) “Social intolerance is a consequence, not a cause, of dispersal in spidersPLOS Biology, 17 (7) [referencia: 22 de diciembre de 2019]. Ferdowsian, H. R.; Durham, D. L.; Kimwele, C.; Kranendonk, G.; Otali, E.; Akugizibwe, T.; Mulcahy, J. B.; Ajarova, L. & Johnson, C. M. (2011) “Signs of mood and anxiety disorders in chimpanzeesPLOS ONE, 6 (6) [referencia: 26 de septiembre de 2019].

29 Boonstra, R. (2012) “Reality as the leading cause of stress: Rethinking the impact of chronic stress in nature”, Functional Ecology, 27, pp. 11-23 [referencia: 2 de diciembre de 2019].