Identificando preditores da abundância de insetos

Os insetos estão entre os grupos mais abundantes de animais terrestres¹. Devido a isso, qualquer visão preocupada com a consideração moral dos seres sencientes, especialmente dos que se encontram na natureza, precisa prestar muita atenção à situação desses animais. A senciência dos insetos é objeto de investigação científica em andamento, e há algumas evidências importantes de que eles são sencientes, porque possuem habilidades sensoriais e sistemas nervosos altamente desenvolvidos. Em geral, os insetos vivem vidas complexas e ativas para as quais a senciência pode ser adaptativa. Alguns insetos também mostram um comportamento complexo, como a dança-linguagem das abelhas. Isso sugere que seus cérebros também podem dar suporte à senciência. Se, como essas evidências indicam, eles são sencientes, e, dada a relevância da senciência, seus números absolutos os tornam muito importantes em nossas decisões sobre como melhorar a situação dos animais. Estima-se que possa haver aproximadamente 10¹⁸ (isto é, um quintilhão) de insetos².

Compreender os fatores atuais e correlatos da abundância de insetos pode ser útil na comparação de diferentes situações em relação à quantidade total de sofrimento dos insetos presente (ou possível) nelas. Consequentemente, também pode ser útil para prever ou medir as consequências de ações que poderíamos tomar que poderiam ser benéficas ou prejudiciais para eles.

O estudo de populações de insetos também pode ser relevante para o estudo do bem-estar de outros animais em diferentes ecossistemas, porque as populações de insetos podem afetar significativamente as outras populações de animais que vivem no mesmo ecossistema. Mas, a principal maneira pela qual os insetos podem contribuir negativa ou positivamente para os níveis gerais de bem-estar em um ecossistema é bastante direta: através de seus próprios níveis de sofrimento ou bem-estar positivo.

Para avaliar adequadamente os níveis de sofrimento e prazer que os insetos podem ter em uma escala muito ampla, seria útil ter um modelo quantitativo globalmente aplicável da abundância de insetos que explique a importância variável dos principais fatores limitantes que moldam suas populações. No curto prazo, será importante que os ecólogos identifiquem uma maneira consistente de medir a abundância de insetos, ou então desenvolvam maneiras de corrigir estatisticamente as taxas de erros/vieses conhecidos entre os métodos, a fim de melhorar a comparabilidade dos resultados de diferentes locais e para diferentes espécies. Um exemplo de um estudo que se move nessa direção foi realizado considerando apenas insetos voadores na Alemanha³. Embora o estudo tenha um escopo limitado, ele enfatiza a coleta de dados padronizada e realiza uma análise fatorial para determinar os preditores mais poderosos de abundância de insetos em seu sistema de estudo. Projetos semelhantes poderiam ser realizados em uma escala mais ampla. Veremos abaixo que tipo de indicadores esse modelo poderia utilizar.

Ecologia das comunidades de insetos

Estima-se que existam vários milhões de espécies de insetos na Terra, a maioria delas não descoberta pelos humanos. Essa enorme diversidade anda de mãos dadas com a especialização em uma ampla variedade de nichos ecológicos. Os insetos podem se alimentar de partes de plantas mortas (detritívoros) ou vivas (herbívoros) ou de outros animais (predadores e parasitas). Também existem alimentadores mistos que mudam entre as fontes de alimentos ao longo de seu desenvolvimento. Os insetos são tão abundantes e muitos deles são tão especializados que a maioria das plantas e animais maiores possui parasitas ou herbívoros especializados em se alimentar exclusivamente deles. Os insetos também são adaptados a uma ampla variedade de climas e biomas, desde os trópicos aos ecossistemas de tundra. Essa diversidade torna impossível identificar um único indicador que se aplique a todas as espécies de insetos. No entanto, é plausível que tendências na biomassa geral de insetos possam ser identificadas, sem discriminar entre as espécies. Isso seria útil, pois ainda nos permitiria fazer generalizações, dado o vasto número de indivíduos envolvidos. Obviamente, a biomassa em si não é diretamente relevante; o número de insetos individuais é que é. No entanto, dado que o número real de insetos pode ser difícil de descobrir, a biomassa pode ser a melhor medida disponível.

Os ecossistemas terrestres podem ser divididos em três partes: solo, serrapilheiraⁱ e dosselⁱⁱ. Os insetos são muito numerosos no dossel, enquanto a maioria dos organismos do solo são outros artrópodes, como ácaros e colêmbolos, além de vários grupos de vermes⁴. A serrapilheira é habitada por insetos e outros artrópodes. Muitos desses insetos são herbívoros, e mastigam o material das folhas, sugam sucos de plantas ou alimentam-se de sementes, néctar ou pólen. Em alguns ecossistemas, os insetos são até o grupo animal herbívoro dominante em termos de consumo de biomassa. Estima-se que cerca de 80% da biomassa total de plantas consumida em uma pradaria americana de capim curto seja consumida por gafanhotos⁵.

Preditores de abundância de insetos

Espécies indicadoras

Para monitorar eficientemente as tendências na biodiversidade e na qualidade do habitat, os ecólogos desenvolveram o conceito de espécies indicadoras. As espécies indicadoras são selecionadas como representativas de um grupo taxonômico ou funcional maior, cujos destinos são considerados correlacionados⁶. Essas espécies devem ser relativamente fáceis de estudar/pesquisar, mas outros critérios variam de acordo com os objetivos de um determinado estudo. Por exemplo, borboletas e pássaros se correlacionam, em certa medida, com maior abundância de invertebrados; ambos são altamente móveis, o que os permite rastrear habitats ou fontes de alimentação apropriados. No entanto, o número de borboletas varia em uma escala espacial e temporal muito menor do que a dos pássaros, devido ao seu tamanho menor e menor tempo de geração, embora dados em microescala venham às custas de mais ruído, porque é mais provável que as populações de borboletas sejam devastadas por uma tempestade ou outro evento não representativo⁷.

O uso de espécies indicadoras, embora prático, possui limitações significativas que devem ser reconhecidas⁸. Mais notavelmente, é provável que sejam específicas do ambiente. Uma espécie só pode ser usada como um indicador dentro de sua própria faixa geográfica, mas mesmo lá, a força de sua correlação com outras pode variar com o habitat, o clima e as interações bióticas, como predação e parasitismo. Em geral, é provável que as espécies indicadoras indiquem de maneira mais eficaz em ambientes que não são hostis para elas, como no caso de pastagens temperadas para borboletas⁹. Mudanças ambientais futuras podem mudar as correlações. Finalmente, o método escolhido para o levantamento da abundância pode ser inerentemente tendencioso, levando à identificação de uma espécie indicadora que não será tão eficaz sob um método diferente de pesquisa¹⁰. Não há critérios objetivos de seleção de espécies indicadoras, colocando o ônus sobre os pesquisadores para que sejam o mais transparente possível sobre seu raciocínio, incluindo como eles podem ter comprometido a precisão por questões de praticidade. A maioria dessas limitações também se aplica a potenciais indicadores abióticos, como será discutido abaixo.

Fatores limitadores da abundância

O desempenho de um indicador depende do fator ou fatores precisos que regulam a população em um determinado ambiente. Existem três maneiras básicas pelas quais as populações podem ser limitadas: controle de baixo para cima, controle de cima para baixo e fatores ambientais. Populações controladas de baixo para cima são limitadas pelos recursos. Isso inclui consumíveis abióticos como água, nutrientes inorgânicos e luz solar, bem como a disponibilidade de plantas, animais e outros organismos como fontes de alimento. As populações controladas de cima para baixo, por outro lado, não crescem acima de certos números devido à predação ou parasitismo. Os fatores ambientais do controle populacional incluem variáveis ​​estáticas como umidade relativa, temperatura, radiação ultravioleta, habitat adequado e produtos químicos tóxicos, que restringem, mas não são disputados enquanto recursos. Uma estratégia promissora para encontrar preditores confiáveis ​​da abundância de insetos é identificar os fatores limitantes mais importantes das populações de insetos. No entanto, essas regras básicas de controle populacional também se aplicam às fontes alimentares limitadoras e aos predadores de insetos; portanto, a complexidade da questão cresce rapidamente à medida que mais espécies e/ou variáveis ​​ecológicas são levadas em consideração.

O conceito de cascatas tróficas foi introduzido para expressar como uma mudança no fator primário que restringe o tamanho de uma população pode levar a mudanças semelhantes nas populações de diferentes espécies com as quais elas interagem¹¹. Meta-análises de dados de séries temporais sugerem que a regulação de cima para baixo por predadores e parasitas é mais importante do que os fatores de baixo para cima entre os insetos herbívoros como um todo, e muito mais importante do que na maioria dos outros grupos de animais¹². No entanto, a predominância da regulação de cima para baixo não é universal, e as espécies podem afastam-se radicalmente dessa tendência, como a mariposa Tortix viridana¹³.

Controle de cima para baixo

A alta abundância e diversidade de insetos suporta uma grande variedade de predadores insetívoros, parasitas e patógenos. Assim como os insetos, as aves são onipresentes em quase todos os biomas e dependem muito dos insetos para a alimentação. 90% de todas as espécies de aves (caindo para 60% nos trópicos) são insetívoras cuja dieta consiste em 75% ou mais de insetos ou outros artrópodes¹⁴. Se assumirmos o controle de baixo para cima das populações de aves, deve haver uma forte correlação entre insetos e abundância de aves. Essa correlação aumentaria se considerarmos apenas aves insetívoras.

As aves são bem pesquisadas, e medir sua abundância é comparativamente fácil e feito regularmente. Há também uma série de experimentos que mostram um aumento substancial na abundância de artrópodes com a exclusão de aves¹⁵. As aves também predam aranhas que predam insetos. Em alguns ambientes, dependendo do quão é grande é a fração da dieta das aves que é composta por insetos e da eficiência relativa das aranhas insetívoras, isso pode contrariar os efeitos das aves na abundância de insetos¹⁶. Também é possível que o número de aves seja controlado por outros fatores que não a abundância de alimentos. Em certas regiões, elas também poderiam ser controladas de cima para baixo por predadores (por exemplo, gatos) ou fatores ambientais (por exemplo, falta de habitat adequado). As aves também podem concentrar seu esforço predatório em táxons específicos, como insetos voadores, e, portanto, não se correlacionam tão bem com a abundância total de insetos.

Nas florestas tropicais, os morcegos podem matar mais artrópodes do que as aves¹⁷. Os morcegos também habitam ecossistemas florestais temperados e podem matar também um número muito importante de insetos. No entanto, os morcegos provavelmente são menos adequados do que as aves como indicadores, devido ao seu comportamento noturno, o que os torna mais difíceis de pesquisar, assim como sua faixa geográfica mais restrita. Muitos outros grupos de animais consomem insetos, incluindo muitos anfíbios e répteis, e alguns mamíferos. No entanto, aves, aranhas e morcegos são provavelmente os insetívoros mais abrangentes, o que deve torná-los melhores indicadores do que animais menos móveis.

Membros da maioria das espécies de insetos hospedam várias espécies de parasitas de uma só vez, algumas delas também insetos. Foi sugerido que um importante fator limitante das populações de gafanhotos nos anos frios e úmidos são as infecções por fungos, que matam um grande número desses animais¹⁸. Os patógenos e os parasitas desempenham, portanto, um papel importante na prevenção do crescimento de insetos. No entanto, as doenças da vida selvagem são difíceis de se pesquisar, tornando-as indicadores inferiores da abundância de insetos.

Controle de baixo para cima

Como a maioria dos insetos são detritívoros ou herbívoros, a abundância e a qualidade do tecido vegetal morto e vivo são de grande importância para o controle de baixo para cima. Isso inclui a produção total de biomassa, bem como a qualidade do tecido vegetal, determinadas pelas defesas das plantas e pelo teor nutricional. As partes das plantas contêm compostos químicos estruturais (por exemplo, lignina) e tóxicos (por exemplo, nicotina), bem como defesas físicas que reduzem a herbivoria. Provavelmente o mais importante para a qualidade nutricional do tecido vegetal é a quantidade de energia química extraível e o teor de proteínas. Órgãos reprodutivos como sementes e pólen, seguidos pelo tecido das folhas, têm o maior valor nutricional. Madeira, raízes e partes de plantas mortas quase não contêm proteínas e seus componentes são difíceis de quebrar e usar como fonte de energia.

A produtividade primária líquida (PPL) refere-se ao estoque total de energia e carbono disponível em um ecossistema para abastecer processos biológicos. Energia e carbono, em última análise, provêm da fotossíntese, o que significa que a PPL reflete a abundância e a biodisponibilidade do tecido vegetal. A PPL varia amplamente sobre a superfície da Terra, atingindo o pico nos trópicos e chegando ao mínimo em desertos frios ou quentes. Ou seja, a PPL é mais alta em condições quentes e úmidas¹⁹. Os insetos herbívoros são consumidores primários, alguns dos primeiros animais a colocarem a boca nos produtos da fotossíntese antes que eles próprios sejam comidos e passem essa energia para outro indivíduo. Os insetos detritívoros comem em grande parte o material vegetal que outros herbívoros são incapazes de digerir ou não estão interessados. No entanto, a porção da PPL consumida pelos insetos varia muito entre os ambientes. Em ecossistemas temperados, estudos atribuíram a insetos apenas 10% ou menos do consumo primário do ecossistema terrestre temperado, exceto em cenários restritos, como surtos de mariposas ou gafanhotos²⁰. Isso é atribuído ao controle de cima para baixo de suas populações, conforme discutido acima, ou à limitação da qualidade dos alimentos em relação à quantidade, pois as dietas de muitas espécies de insetos são altamente especializadas²¹. No entanto, a PPL é um determinante fundamental de toda a biomassa animal e, portanto, do número total de animais que existem, incluindo os predadores dos insetos. Portanto, esse controle de cima para baixo tem mais a ver com a proporcionalidade entre PPL e abundância de insetos. Se a porcentagem de PPL consumida por insetos for constante ou previsível em biomas e ecossistemas, a PPL poderá servir como um excelente preditor da abundância de insetos. Novamente, em última análise, é o número de indivíduos que é significativo, e não a biomassa, mas é mais difícil estimar o número de indivíduos, portanto, é possível que tenhamos que confiar na biomassa como uma medida intermediária em alguns casos.

O Índice de Vegetação por Diferença Normalizada (IVDN) é um índice calculado a partir de espectros de imagens de satélite. Ao rastrear a absorção diferencial dos comprimentos de onda da luz associados à fotossíntese (“radiação fotossinteticamente ativa”), o IVDN captura essencialmente o quão “verde” é uma área, fornecendo uma boa proxy para a PPL. De fato, o IVDN tem sido utilizado com sucesso como um indicador para muitos insetos diferentes que são portadores de doenças, incluindo mosquitos da malária e moscas²². Quase todo o trabalho que relaciona o IVDN à abundância de insetos foi realizado em moscas, mas esse método poderia funcionar no caso de outros insetos também. A cobertura de nuvens de baixa altitude também poderia ser desenvolvida como proxy da PPL, porque está intimamente relacionada ao processo de evapotranspiração, pelo qual a água retorna do solo para a atmosfera, amplamente acelerada pelas plantas²³.

Fatores ambientais

Os insetos vivem em uma grande variedade de habitats com extrema variação de fatores ambientais, como temperatura, umidade, precipitação, radiação e velocidade do vento. Essa variação nas condições pode estar associada a variações semelhantes na abundância. Por outro lado, considerando a diversidade de insetos, os fatores ambientais podem alterar a composição das espécies, ao mesmo tempo tendo efeitos comparativamente pequenos na abundância geral de insetos. Por exemplo, verificou-se que a velocidade do vento é um bom preditor da abundância de uma mosca, Culicoides imicola, no Marrocos e na Península Ibérica²⁴, mas é provável que a velocidade do vento afete desproporcionalmente os insetos voadores.

Os fatores ambientais também podem afetar a abundância de insetos indiretamente, limitando os fatores bióticos (por exemplo, temperaturas extremamente baixas podem levar à falta de plantas para comer). A maioria dos fatores ambientais também é influenciada pela atividade biológica, obscurecendo sua distinção. Por exemplo, umidade, temperatura, precipitação e radiação no nível do solo são tanto causas quanto consequências da cobertura de folhagem, interagindo com fatores de baixo para cima que podem regular a abundância de insetos²⁵.

Acredita-se que a disponibilidade de nitrogênio seja o fator limitante da PPL na maioria dos ecossistemas terrestres, com exceção das florestas tropicais de terras baixas ²⁶ As populações de insetos em comunidades limitadas por nitrogênio provavelmente são controladas de baixo para cima pela disponibilidade de alimentos (vegetais). Os aumentos na abundância de insetos após a adição de nitrogênio a um ecossistema (por exemplo, via fertilizante) foram bem documentados e parecem ser mediados pela abundância e diversidade de plantas²⁷. No entanto, a PPL e a disponibilidade de nitrogênio também podem ficar fora de sincronia, pois a limitação de nitrogênio reduz a qualidade do material vegetal para os herbívoros. Os experimentos de campo de longo prazo da FACE, onde as plantas são cultivadas sob níveis elevados de CO₂, mostraram que as árvores nessas condições são mais produtivas em termos de biomassa, mas suas folhas contêm menos proteína (maior relação C/N) e a biomassa extra que produzem é baixa em termos de nitrogênio²⁸. Portanto, a abundância de insetos (e a vida heterotrófica em geral) é provavelmente ainda mais fortemente limitada pela disponibilidade de nitrogênio do que pela PPL. Como o CO₂ geralmente é bem misturado na atmosfera, a PPL deve continuar sendo um bom indicador da abundância de insetos pelo menos entre regiões com níveis semelhantes de disponibilidade/limitação de nitrogênio, embora a taxa pela qual a abundância de insetos aumenta com a PPL possa ser diminuída se o nitrogênio componente da biomassa vegetal diminui sob condições de níveis maiores de CO₂.

Conclusão e sugestões para futuras pesquisas

O objetivo final desta linha de pesquisa em biologia do bem-estar deveria ser um modelo quantitativo globalmente aplicável de abundância de insetos que possa mostrar como uma variedade de fatores limitantes pode afetá-la em diferentes ecossistemas.

No momento, ainda estamos muito distantes desse modelo causalmente explícito. No entanto, preditores básicos como a PPL, que podem ser estimados facilmente através de espectros de imagens de satélite, parecem ser muito eficazes na previsão da abundância de insetos em escala regional. Modelos baseados em PPL podem até ser úteis para outras áreas da biologia do bem-estar; por exemplo, eles foram usados para prever locais de overwintering para aves migratórias com base na descoberta de que a PPL se correlaciona com a sobrevivência²⁹. O efeito que o aumento das concentrações atmosféricas de CO₂ pode ter sobre a força dessa correlação também merece estudo contínuo.

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Notas

Este artigo foi elaborado por Lorenz Krüger durante um estágio com a Ética Animal.

1 Bar-On, Y. M.; Phillips, R. & Milo, R. (2018) “The biomass distribution on Earth”, Proceedings of the National Academy of Sciences, 115, pp. 6506-6511 [acessado em 14 de setembro de 2019].

2 Williams, C. B. (1960) “The range and pattern of insect abundance”, The American Naturalist, 94, pp. 137-151 [acessado em 6 de outubro de 2019]. Tomasik, B. (2019) “How many wild animals are there?”, Essays on Reducing Suffering [acessado em 8 de outubro de 2019].

3 Hallmann, C. A.; Sorg, M.; Jongejans, E.; Siepel, H.; Hofland, N.; Schwan, H.; Stenmans, W.; Müller, A.; Sumser, H.; Hörren, T.; Goulson, D. & Kroon, H. de (2017) “More than 75 percent decline over 27 years in total flying insect biomass in protected areas”, PLOS ONE, 12 (10) [acessado em 12 de outubro de 2019].

4 Bar-On, Y. M.; Phillips, R. & Milo, R. (2018) “The biomass distribution on Earth”, op. cit.

5 Ritchie, M. E. (2000) “Nitrogen limitation and trophic vs. abiotic influences on insect herbivores in a temperate grassland”, Ecology, 81, pp. 1601-1612.

6 Siddig, A. A.; Ellison, A. M.; Ochs, A.; Villar-Leeman, C. & Lau, M. K. (2016) “How do ecologists select and use indicator species to monitor ecological change? Insights from 14 years of publication in Ecological Indicators”, Ecological Indicators, 60, pp. 223-230.

7 Staley, J. T.; Botham, M. S.; Amy, S. R.; Hulmes, S. & Pywell, R. F. (2018) “Experimental evidence for optimal hedgerow cutting regimes for Brown hairstreak butterflies”, Insect Conservation and Diversity, 11, pp. 213-218.

8 Siddig, A. A.; Ellison, A. M.; Ochs, A.; Villar-Leeman, C. & Lau, M. K. (2016) “How do ecologists select and use indicator species to monitor ecological change? Insights from 14 years of publication in Ecological Indicators”, op. cit.

9 Staley, J. T.; Botham, M. S.; Amy, S. R.; Hulmes, S. & Pywell, R. F. (2018) “Experimental evidence for optimal hedgerow cutting regimes for Brown hairstreak butterflies”, op. cit.

10 Morrison, W. R., III:; Waller, J. T.; Brayshaw, A. C.; Hyman, D. A.; Johnson, M. R. & Fraser, A. M. (2012) “Evaluating multiple arthropod taxa as indicators of invertebrate diversity in old fields”, The Great Lakes Entomologist, 45, pp. 56-68 [acessado em 21 de setembro de 2019].

11 Borer, E. T.; Seabloom, E. W.; Shurin, J. B.; Anderson, K. E.; Blanchette, C. A.; Broitman, B.; Copper, S. D. & Halpern, B. S. (2005) “What determines the strength of a trophic cascade?”, Ecology, 86, pp. 528-537.

12 Vidal, M. C. & Murphy, S. M. (2018) “Bottom‐up vs. top‐down effects on terrestrial insect herbivores: A meta‐analysis”, Ecology Letters, 21, pp. 138-150 [acessado em 2 de setembro de 2019].

13 For a paper that did not detect significant top-down effects for these animals, see Hunter, M. D.; Varley, G. C. & Gradwell, G. R. (1997) “Estimating the relative roles of top-down and bottom-up forces on insect herbivore populations: A classic study revisited”, Proceedings of the National Academy of Sciences, 94, pp. 9176-9181 [acessado em 27 de setembro de 2019].

14 Nyffeler, M.; Şekercioğlu, Ç. H. & Whelan, C. J. (2018) “Insectivorous birds consume an estimated 400–500 million tons of prey annually”, The Science of Nature, 105 [acessado em 10 de setembro de 2019].

15 Kalka, M. B.; Smith, A. R. & Kalko, E. K. (2008) “Bats limit arthropods and herbivory in a tropical forest”, Science, 320, p. 71.

16 Ritchie, M. E. (2000) “Nitrogen limitation and trophic vs. abiotic influences on insect herbivores in a temperate grassland”, op. cit.

17 Kalka, M. B.; Smith, A. R. & Kalko, E. K. (2008) “Bats limit arthropods and herbivory in a tropical forest”, op. cit.

18 Ritchie, M. E. (2000) “Nitrogen limitation and trophic vs. abiotic influences on insect herbivores in a temperate grassland”, op. cit.

19 Morris, W. F.; Altmann, J.; Brockman, D. K.; Cords, M.; Fedigan, L. M.; Pusey, A. E.; Stoinski, T. S.; Bronikowski, A. M.; Alberts, S. C. & Strier, K. B. (2010) “Low demographic variability in wild primate populations: Fitness impacts of variation, covariation, and serial correlation in vital rates”, The American Naturalist, 177, pp. E14-E28 [acessado em 22 de setembro de 2019].

20 Weisser, W. W. & Siemann, E. (2008) “The various effects of insects on ecosystem functioning”, in Weisser, W. W. & Siemann, E. (eds.) Insects and ecosystem function, Berlin: Springer, pp. 3-24.

21 Coupe, M. D. & Cahill, J. F., Jr. (2003) “Effects of insects on primary production in temperate herbaceous communities: A meta‐analysis”, Ecological Entomology, 28, pp. 511-521 [acessado em 3 de setembro de 2019].

22 Baylis, M.; Bouayoune, H.; Touti, J. & El Hasnaoui, H. (1998) “Use of climatic data and satellite imagery to model the abundance of Culicoides imicola, the vector of African horse sickness virus, in Morocco”, Medical and Veterinary Entomology, 12, pp. 255-266. Thomson, M. C.; Connor, S. J.; d’Alessandro, U.; Rowlingson, B.; Diggle, P.; Cresswell, M. & Greenwood, B. (1999) “Predicting malaria infection in Gambian children from satellite data and bed net use surveys: The importance of spatial correlation in the interpretation of results”, The American Journal of Tropical Medicine and Hygiene, 61, pp. 2-8 [acessado em 5 de setembro de 2019]. Gleiser, R. M. & Gorla, D. E. (2007) “Predicting the spatial distribution of Ochlerotatus albifasciatus (Diptera: Culicidae) abundance with NOAA imagery”, Bulletin of Entomological Research, 97, pp. 607-612.

23 Morris, W. F.; Altmann, J.; Brockman, D. K.; Cords, M.; Fedigan, L. M.; Pusey, A. E.; Stoinski, T. S.; Bronikowski, A. M.; Alberts, S. C. & Strier, K. B. (2010) “Low demographic variability in wild primate populations: Fitness impacts of variation, covariation, and serial correlation in vital rates”, op. cit.

24 Baylis, M.; Bouayoune, H.; Touti, J. & El Hasnaoui, H. (1998) “Use of climatic data and satellite imagery to model the abundance of Culicoides imicola, the vector of African horse sickness virus, in Morocco”, op. cit.

25 “Água precipitável total” e “temperatura do ponto de orvalho” também são preditores significativos da abundância de moscas ao lado do IVDN. Sobre isso, ver Gleiser, R. M. & Gorla, D. E. (2007) “Predicting the spatial distribution of Ochlerotatus albifasciatus (Diptera: Culicidae) abundance with NOAA imagery”, op. cit.

26 Vitousek, P. M. & Howarth, R. W. (1991) “Nitrogen limitation on land and in the sea: How can it occur?”, Biogeochemistry, 13, pp. 87-115. Ritchie, M. E. (2000) “Nitrogen limitation and trophic vs. abiotic influences on insect herbivores in a temperate grassland”, op. cit.

27 Haddad, N. M.; Haarstad, J. & Tilman, D. (2000) “The effects of long-term nitrogen loading on grassland insect communities”, Oecologia, 124, pp. 73-84. Ritchie, M. E. (2000) “Nitrogen limitation and trophic vs. abiotic influences on insect herbivores in a temperate grassland”, op. cit. Lu, Z.-x.; Yu, X.-p.; Heong, K.-l. & Hu, C. (2007) “Effect of nitrogen fertilizer on herbivores and its stimulation to major insect pests in rice”, Rice Science, 14, pp. 56-66.

28 Ainsworth, E. A. & Long, S. P. (2005) “What have we learned from 15 years of free‐air CO₂ enrichment (FACE)? A meta‐analytic review of the responses of photosynthesis, canopy properties and plant production to rising CO₂”, New Phytologist, 165, pp. 351-372 [acessado em 1 de outubro de 2019].

29 Szép, T.; Møller, A. P.; Piper, S.; Nuttall, R.; Szabó, Z. D. & Pap, P. L. (2006) “Searching for potential wintering and migration areas of a Danish Barn Swallow population in South Africa by correlating NDVI with survival estimates”, Journal of Ornithology, 147, pp. 245-253.

[i] Nota do tradutor: Diz respeito ao material vegetal morto (como folhas, cascas, espinhos, galhos e cladódios) que caíram no chão. É também chamada de manta morta ou de liteira.

[ii] Nota do tradutor: Dossel florestal é o estrato superior das florestas.